| Livestock Research for Rural Development 33 (4) 2021 | LRRD Search | LRRD Misssion | Guide for preparation of papers | LRRD Newsletter | Citation of this paper |
El objetivo de este trabajo fue estudiar la estructura genética de tres poblaciones de ganado Blanco Orejinegro (BON) en Colombia, Se utilizó la información de dos grupos pertenecientes a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA (el banco de germoplasma y el núcleo de mejoramiento genético) y un grupo de individuos pertenecientes a 12 hatos comerciales localizados en diversas regiones de Colombia. Se realizó la genotipificación de 1162 individuos con un chip 7k mediante polimorfismos de un solo nucleótido. Se analizó la diferenciación genética y estructura entre las poblaciones mediante los índices de fijación intrapoblacional, entre poblaciones y total, las distancias de Nei y análisis de componentes principales. También se utilizó información genealógica de 12649 individuos para estimar el coeficiente de consanguinidad y el tamaño efectivo de la población en el tiempo. La estructura genética poblacional general presentó baja diferenciación genética (los índices de fijación fueron menores a 0.02), el coeficiente de endogamia fue 2.08%, indicando bajos niveles de consanguinidad, y el tamaño efectivo de las poblaciones se mantuvo en el tiempo. Se encontró diferenciación genética entre el grupo de hatos comerciales y las otras dos poblaciones. Se concluye que existe variabilidad genética en la población BON de Colombia y no se evidenciaron diferencias genéticas o señales de selección causadas por procesos naturales, deriva genética, programas de mejoramiento genético o apareamientos selectivos.
Palabras clave: conservación, deriva genética, endogamia, estructura poblacional, ganado de carne, mejoramiento genético, polimorfismo genético, variabilidad genética
The objective was to study the genetic relationship of three populations of BON cattle in Colombia. Information of two groups belonging to the Colombian Agricultural Research Corporation - AGROSAVIA (germplasm bank and Genetic Improvement herds) and a group of individuals from 12 commercial herds located in several Colombian regions. A total of 1162 individuals were genotyped with a 7kb chip using single nucleotide polymorphisms to analyze genetic structure and differentiation among populations through the following indices: fixed intrapopulation index, between populations, and total fixation, in addition to Nei distances and principal component analysis. Genealogical information of 12,649 individuals was also used to estimate the coefficient of consanguinity and the effective size of the population over time. The genetic structure of the general population presented low genetic differentiation (fixation indices less than 0.02) and the inbreeding coefficient was 2.08%, indicative of low levels of consanguinity and that the effective size of the populations was maintained over time. The commercial population showed genetic differentiation compared with the other two populations. In conclusion, there is genetic variability in the BON cattle population of Colombia, and there are still no strong genetic differences or selection signals caused by natural processes, genetic drift, genetic improvement programs or selective mattings.
Keywords: beef cattle, conservation, genetic drift, genetic improvement, genetic variability, genetic polymorphism, inbreeding, population structure
El ganado Blanco Orejinegro (BON) es un recurso genético local importante por su potencial productivo, reproductivo y de adaptabilidad a los diferentes climas del país, aprovechamiento de los forrajes en diferentes ambientes, resistencia a enfermedades y ectoparásitos (López et al 2001; Vásquez et al 2012; Ramírez et al 2020) y tiene el apoyo del Estado para su conservación, fomento de la raza y mejoramiento genético (Vásquez et al 2012; Martínez et al 2012a).
En la actualidad la raza BON cuenta con tres poblaciones o grupos genéticos principales: la primera denominada banco de germoplasma (BG) la cual busca conservar la variabilidad genética de la población a través de estrategias de apareamiento circular cíclico entre ocho familias (Martínez et al 2012a) clasificadas de acuerdo con el grado de parentesco entre individuos. La población de mejoramiento genético (MG) derivada de individuos seleccionados por medio de valores genéticos para características de crecimiento y reproducción de la BG en el 2010; y la población de individuos pertenecientes a rebaños de productores de la raza (PROD). Las tres poblaciones cuentan con información genómica (Ramírez et al 2020; Pedraza et al 2012); evaluación productiva y tendencias genéticas para características de crecimiento (Gallego et al 2006; Gallego et al 2008); mantenimiento de la variabilidad genética (Martínez et al 2012a) y diversidad genética del núcleo de conservación (Ocampo-Gallego et al 2020).
No obstante, los programas de mejora obedecen a selección de reproductores por medio de valores genético, por tipo y conformación o por disponibilidad de animales para el apareamiento. En cualquier caso, son poblaciones con reducido número de ejemplares que pueden sufrir pérdida de la variabilidad genética.
Existen parámetros biológicos que permiten establecer y explicar cambios en las frecuencias alélicas como son los cuellos de botella o flujo genético, los cuales describen el cambio que experimenta una población ante el descenso drástico en el número de individuos en algún momento del pasado de las razas, lo que puede llevar en algunos casos a la reducción de la variabilidad genética o al cambio en las frecuencias de los alelos en la población considerablemente (Villalobos et al 2011).
Además de los análisis de genealogía, las actuales técnicas de genotipado de polimorfismos de nucleótido simple (SNPs), permiten establecer los cambios en la diversidad de las poblaciones bajo diferentes esquemas de gestión genética a partir del cálculo de las frecuencias alélicas en individuos y poblaciones (Brito et al 2007; Perfectti 2009).
Por lo tanto, un programa de conservación o de mejoramiento genético al tener un limitado número de reproductores o cuando se reduce una población puede aumentar la consanguinidad y evidenciar una reducción de la variabilidad genética (Morais 1997; Molina et al 2007; Ramírez-Valverde et al 2018). En otros casos, la variación en las frecuencias alélicas se debe a un efecto fundador, que se da cuando un reducido número de individuos nuevos entran en una población como fundadores o colonizadores (Molina et al 2007). En este sentido es esencial utilizar el mayor número posible de fundadores en este proceso y asegurarse de que los elegidos son los que capturan la mayor cantidad de variabilidad genética total (Molina et al 2007).
El presente trabajo combinó la información molecular y genealógica existente en tres poblaciones de la raza BON con el objetivo de cuantificar la diversidad y estructura genética de los núcleos más representativos de la raza en el país.
Se evaluaron los registros genealógicos y la información molecular existente de tres poblaciones de BON en Colombia: dos grupos pertenecientes a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria – AGROSAVIA (BG y MG) presente en el Centro de Investigación El Nus, San Roque, Antioquia, y un grupo de individuos pertenecientes a 12 hatos de diversas regiones de Colombia (PROD).
La base de datos de genotipos contenía la información de 6509 SNPs en 1162 individuos, los cuales se derivaron de la selección de SNPs presentes en el chip BovineLD v1.1 BeadChip (Illumina). Los cuales fueron inicialmente depurados considerando un call rate de los SNPs y de los individuos superior al 95%, y un MAF superior a 0.015.
Para el analizar la estructura y diferenciación genética entre poblaciones se utilizó el algoritmo de Neighbor joining (Saitou y Nei 1987), implementados en la librería “ape” (Paradis et al 2004) del software R-project (R Core Team 2020) y se calculó la distancia de Nei. También se realizó un análisis de componentes principales (PCA) para comparar la estructura genética de las poblaciones, teniendo en cuenta aquellos individuos que tuvieran más del 93% de SNPs y SNPs que estuvieran en el 90% de los individuos y se imputaron algunos datos faltantes ubicando el promedio del SNPs.
Para cada SNP se obtuvo el promedio de heterocigosidad en el total de la población (HT), el promedio de heterocigosidad observada de las poblaciones (HI) y el promedio de heterocigosidad esperada en las poblaciones (He). Se calculó la probabilidad de que dos alelos en un individuo sean idénticos por ascendencia intrapoblacional (FIS) y de la población total (FIT), mediante las siguientes ecuaciones:
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También se calculó el índice de fijación de las frecuencias alélicas entre poblaciones (FST), teniendo como referencia el alelo de menor frecuencia (MAF) en cada población, con la siguiente ecuación:
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Estos cálculos se realizaron con la librería “pedantics” de Morrissey (2018) del programa R-project (R Core Team 2020).
Adicionalmente con información genealógica de 12649 individuos nacidos en el periodo comprendido entre 1980 a 2018, se estimó el número máximo de generaciones completas (GC) entre el individuo y su ancestro más lejano (una GC considera que tiene los dos padres conocidos) y el número máximo de generaciones equivalentes (GE), definidos por MacCluer et al (1983) y desarrollados en la librería “optiSel” de Wellmann (2020) del software R-project (R Core Team 2020). Para cada población se calculó el coeficiente de consanguinidad individual (F) con el estadístico Wright (1943). Se calculó el tamaño efectivo de las poblaciones (Ne) donde se consideró la cantidad de individuos que se reprodujeron (N) en cada año y que aportaron a la variabilidad genética, sobre el promedio de F:
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Los valores de distancia de Nei fueron 1.11, 4.18 y 4.89 entre BG y MG, BG y PROD y MG y PROD, respectivamente. La menor distancia de Nei entre BG y MG se debió a que gran parte del rebaño MG se originó del rebaño BG.
El análisis de componentes principales mostró una relación similar respecto a las similitud de las frecuencias alélicas observadas. El primer componente principal (PC1) se asoció con la diferenciación entre las poblaciones PROD (Figura 1) con los grupos BG y MG. La variabilidad capturada en el PC-2 relaciona la variabilidad observada entre BG y MG, aunque el solapamiento de los individuos esta relacionada con la relación genética histórica de las dos poblaciones.
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| Figura 1.
Distribución de individuos provenientes de las poblaciones
pertenecientes al banco de germoplasma (rojo), mejoramiento genético (verde) y red de productores (azul) de ganado BON, a partir del estudio de polimorfismos de nucleótido simple con análisis de componentes principales y con distancias de Nei |
Los valores promedio de HI y He fueron respectivamente 0.40 ± 0.11 y 0.41 ± 0.11 para BG, 0.40 ± 0.12 y 0.40 ± 0.11 para MG y 0.41 ± 0.11 y 0.42 ± 0.10 para PROD. En la HI se encontraron diferencias estadísticas entre la población PROD y las otras dos poblaciones (p<0.01). El valor de diversidad genética He en las tres poblaciones de ganado BON fue más bajo al reportado por Pedraza et al (2012), donde el valor fue 0.78, en una población de BG y en otras razas criollas de Colombia como hartón del Valle y Romosinuano donde se observaron valores de He de 0.7 (Pedraza et al 2012) y 0.67 (Ruiz 2010), respectivamente. No obstante, los estudios anteriores fueron realizados con marcadores moleculares microsatélite, los cuales presentan un mayor grado de variabilidad por marcador respecto a los SNPs. Sin embargo, la He estimada en este estudio se basó en marcadores SNPs que pueden ser una mejor fuente de descripción de la variabilidad por estar distribuidos de forma espaciada a lo largo del genoma.
Los valores aproximados a 0.40 en las tres poblaciones mostraron que la variabilidad es similar a nivel del genoma, por lo que se puede continuar con los procesos de conservación incluso a partir de las tres poblaciones, aunque existieron marcadores con diferencias en las frecuencias alélicas que pudieran cambiar por la selección a partir de los intereses específicos de cada población
En concordancia con la variabilidad observada, se encontró una baja diferenciación genética, dado que los valores de FIS, FST y FIT fueron menores que 0.02. Los valores de FIS fueron 0.01 ± 0.13, 0.01 ± 0.13 y 0.02 ± 0.17 para BG, MG y PROD respectivamente, indicando bajos niveles de consanguinidad de los individuos en las poblaciones de acuerdo con los parámetros descritos por Hartl (1988). Con respecto a reportes de otros estudios hechos en bovinos de la raza BON, Delgado et al (2012), Pedraza et al (2012) y Mejía et al (2015) reportaron valores de FIS intermedios, aunque pudo existir una sobreestimación del parámetro porque el tamaño de la muestra y el número marcadores moleculares (microsatélites) fue pequeño.
Los valores de FST obtenidos para el conjunto de marcadores en las tres poblaciones fueron 0.07 ± 0.08, 0.07 ± 0.09 y 0.08 ± 0.10 entre BG y MG, entre BG y PROD y MG y PROD, respectivamente. Se observó una baja diferenciación genética entre poblaciones a pesar de que en los tres grupos existen diferentes estrategias de apareamientos. En BG, donde el objetivo es conservar la variabilidad, se tienen en cuenta estrategias que maximicen la variabilidad y reduzcan la consanguinidad (Martínez et al 2012a). El MG es un grupo de animales originado del BG y la introgresión de genética proveniente de PROD, con selección hacia características de interés productivo como un mayor peso al destete o menores intervalos entre partos (Ramírez et al 2020). Por su parte, PROD tuvo introgresión de individuos MG y BG, intercambio de material genético entre sus rebaños y selección independiente en cada hato.
El análisis de FST para cada SNP, no mostraron alelos fijados (FST>0.9) entre las poblaciones, aunque si se observaron marcadores cuyas frecuencias podrían estar bajo procesos de selección y cuya diferenciación se incremente en las próximas generaciones, especialmente para la población PROD (Figura 2).
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| Figura 2.
Índices de fijación (FST) entre poblaciones pertenecientes
al banco de germoplasma (rojo), mejoramiento genético (verde) y red de productores (azul) de ganado BON en Colombia, con base a información de polimorfismos de nucleótido simple (SNP) |
Las estrategias y acciones realizadas por AGROSAVIA en BG han permitido mantener la variabilidad genética y baja consanguinidad, mientras que para MG los valores FST entre ≈0 y 0.12, siguieren que hay regiones del genoma que van cambiando la frecuencia alélica por efecto de la selección. No obstante, el FST no tiene poder suficiente para detectar huellas de selección recientes (Akey et al 2002); un valor alto en una población puede ser indicador de cambios en las frecuencias alélicas por efectos recientes. Estos resultados pudieron deberse a que el cambio de las frecuencias fue gradual, y posiblemente dado que el programa de selección se inició recientemente (2009) en comparación con núcleo de conservación (1980), aún no pueden evidenciarse fijación de alelos que indiquen huellas de selección.
En la población PROD se observaron valores de FST que estuvieron entre ≈0 y 0.36, más altos en comparación con las otras dos poblaciones. Esto indicaría una diferenciación en cuanto al promedio en la frecuencia de algunos alelos de los SNPs, asociada cambios recientes en las frecuencias alélicas por selección, siendo evidencia de pequeños eventos de huellas selección y a que la población PROD puede contar con hatos que históricamente no estaban vinculados a las poblaciones BG y MG que acrecientan las diferencias en las frecuencias alélicas, como los observadas para dos SNPs (Tabla 1) entre entre MG y PROD. En cuanto a los valores más bajos de FST, coincidieron los mismos SNPs en las tres poblaciones con valores menores a 0.01.
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Tabla 1. Polimorfismos de nucleótido simple (SNP) que presentaron mayores valores de diferenciación alélica (FIS) en tres poblaciones de ganado BON |
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SNP |
Banco de Germoplasma |
Mejoramiento |
Red de |
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S6193 |
0.07 |
0.122 |
0.361 |
|
S2165 |
0.083 |
0.09 |
0.342 |
|
S775 |
0.04 |
0.121 |
0.313 |
|
S4112 |
0.111 |
0.04 |
0.27 |
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S1075 |
0.02 |
0.113 |
0.22 |
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S4148 |
0.092 |
0.01 |
0.17 |
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1,2 y 3 los tres SNPs con mayores valores de FIS en cada población |
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En el análisis de la matriz de parentesco construida con información de registros genealógicos, se observó un coeficiente de endogamia bajo en la población total (2.08%). Se observó un máximo de 12 generaciones, siendo las generaciones 12 y la 7 las que presentaron un menor número individuos que aportaron información ancestral con 166 y 774 individuos, respectivamente (Figura 3).
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| Figura 3.
Análisis del número de individuos que aportaron en la matriz
de parentesco en cada generación en la raza BON |
Se encontró un promedio de GC de 6 y GE mayor a 4 lo que permitió verificar la integridad de la información ancestral, acorde a lo descrito por Ocampo et al (2020). Un estudio previo de Martínez et al (2012b) mostró un GE=1.8 para la raza BON, en rebaños de conservación durante 1980 a 2004, lo cual demuestra la efectividad del trabajo institucional, gremial y de los productores para el control y custodia de registros genealógicos y de esta forma complementar el análisis genealógico de la raza. Los valores encontrados en este estudio se encontraron en concordancia con otros estudios genealógicos en razas bovinas por Ramírez-Valverde et al (2018), donde se destaca la importancia de la información genealógica para el cálculo de estos consanguinidad por generación y tamaño efectivo.
En las tres poblaciones se encontraron bajos índices de consanguinidad, de acuerdo con la escala propuesta por Hartl and Clark (1997), y está dentro de los límites aceptables (máximo 5%) según Gallego et al (2006). En la Figura 4 se presentan los valores de endogamia en las tres poblaciones, observándose en la población BG, el mayor grado de consanguinidad en el 2015 con un valor de 0.03 y el menor grado de consanguinidad con un valor menor que 0.01 para los años 2009 a 2011. Los valores se estabilizaron desde 2015 hasta el año 2018 con un valor de 0.03. Es importante tener en cuenta que BG es una población cerrada, lo que podría conllevar a un mayor índice de consanguinidad, pero por el manejo adecuado de los apareamientos se puede mantener la variabilidad genética.
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| Figura 4.
Coeficientes de consanguinidad en las poblaciones
pertenecientes al banco de germoplasma (rojo), mejoramiento genético (verde) y red de productores (azul) de de ganado BON |
Respecto a la población MG, entre el año 2014 y 2018 hubo una disminución de la consanguinidad con valores entre 0.01 y 0.02, indicando una baja endogamia, contrario a lo que se esperaría en un programa de mejoramiento, donde se favorecen características de producción y reproducción. Sin embargo, estos valores son importantes para evitar la pérdida de características de adaptabilidad de ganado criollo sin dejar el progreso genético que se desea en la raza. El control de los niveles de endogamia se debe al manejo técnico por parte del programa de MG donde se hace presión de selección en los individuos manteniendo valores bajos de consanguinidad.
En la población PROD, entre los años 1999 y 2007 se presentaron los valores más altos y fluctuantes de consanguinidad entre 0.01y 0.10, por causa un un limitado control genealógico en la mayoría de hatos. A partir del año 2008 los coeficientes empezaron a estabilizarse (0.04 a 0.05), al mismo tiempo que se crea la red de productores para el manejo de la raza. Este tipo de control genealógico permite llevar un mejor seguimiento de la consanguinidad, en procura de disminuir la probabilidad de encontrar efectos negativos en los índices reproductivos, como la disminución en el porcentaje de partos por año, además, la pérdida de adaptabilidad, productividad, y a la expresión de genes deletéreos (Poto et al 2013) y reducir la probabilidad de pérdida o disminución de alelos de interés productivo y reproductivo (Martínez et al 2012a y 2012b). Por lo tanto, ya que valores crecientes de consanguinidad pueden reducir la fertilidad, salud y productividad animal, es importante establecer estrategias para controlar el incremento y mantener la variabilidad genética (Andere et al 2017), como las que se manejan en la población BG y MG.
Con relación al Ne de las poblaciones, la población PROD en los años 2017 y 2011 presentó los mayores valores (416 y 402, respectivamente). Cabe resaltar que, para estos años los coeficientes de endogamia fueron bajos lo cual contribuyó a un mayor tamaño efectivo. En la población BG, el valor más alto fue en los años 2016 y 2018 con un Ne de 150 y para MG, uno de los valores más altos estuvo en el año 2018 con un Ne de 110 (Figura 5).
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| Figura 5.
Tendencias del tamaño efectivo en las poblaciones
pertenecientes al banco de germoplasma (rojo), mejoramiento genético (verde) y red de productores (azul) de ganado BON |
A los Centros de Investigación El Nús (San Roque, Antioquia) y Tibaitatá (Mosquera, Cundinamarca) de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Agrosavia), a la red de productores de ganado BON y al grupo de investigación GAMMA de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad de Antioquia.
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